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Großbritannien nach dem Zweiten Weltkrieg: Elizabeth (Claire Foy), die Tochter von King George VI. (Jared Harris) heiratet trotz reichlich Gegenwind und Zweifel aus ihrer Familie Philip Mountbatten (Matt Smith), der nicht viel auf die Meinung anderer Leute gibt. Während das junge Paar idyllische erste Ehejahre verbringt, befindet sich das Land im politischen Wandel. Nach kurzer Auszeit kehrt zum Beispiel Winston Churchill (John Lithgow) ins Amt des Premierministers zurück, der vom Volks als Kriegsheld gefeiert wird, aber aufgrund seiner Eigenarten als Charakter auch nicht ganz einfach ist. Innerhalb der Königsfamilie tun sich indes neue Probleme und Sorgen auf, als der König einen wichtigen medizinischen Eingriff über sich ergehen lassen muss und früher als gedacht ein Nachfolger für seinen Posten benötigt werden könnte. Genauer gesagt: eine Nachfolgerin. Denn Elizabeth soll und muss in die Fußstapfen ihres Vaters treten...